В человеческой популяции уровень обучаемости, способность к принятию решений, исследовательская и социальная активность индивидуумов могут зависеть от окружающей их социальной обстановки и мнения коллектива [1]. Поскольку социальная организация характерна не только для человеческого общества, но для многих популяций животных [2, 3], а нейрофизиологические механизмы регуляции поведения сходны среди млекопитающих, зоосоциальные исследования на животных позволяют в той или иной степени экстраполировать полученные результаты на процессы, определяющие функционирование человеческих сообществ. Модельные исследования на животных могут способствовать разработке новых методов и подходов к работе с людьми с теми или иными формами асоциального поведения. Подобные исследования позволяют взглянуть более широко на формирование и устройство различных социальных групп людей, например школьников и детей в детских садах, где между детьми уже в раннем возрасте устанавливается определенная внутригрупповая иерархия [4], а также понять, как влияет социальная обстановка вокруг индивидуума на когнитивные способности и психоэмоциональное состояние.
Целью данного исследование было провести комплексный анализ литературных данных о методах определения зоосоциального статуса животного в группе и результатах поведенческих и нейрофизиологических исследований механизмов, лежащих в основе зоосоциальных и иерархических взаимоотношений.
Одной из характерных черт устройства групп социальных животных является наличие иерархической структуры, которая подразумевает различия в степени доступа к тем или иным ресурсам, уровне активности и, в некоторых случаях, распределении обязанностей между особями [5, 6]. В связи с этим представляется актуальным сравнительный анализ методов определения иерархического статуса субъектов в группах, а также результатов исследований влияния социальных взаимодействий на психофизиологические и нейрохимические процессы.
В научной литературе существует большое количество публикаций, в которых зоосоцильное поведение различных животных исследовалось в естественной среде обитания или приближенных к ней условиях (зоопарки, питомники). Однако в таких исследованиях практически невозможны регистрация индивидуальных физиологических показателей, внешние влияния на межсубъектные взаимоотношения, а также экспериментальные манипуляции с объектами (генетические, фармакологические, социальные и другие воздействия). В связи с этим для изучения нейрофизиологических и поведенческих механизмов, лежащих в основе зоосоциальных взаимодействий, необходимо их моделирование в лабораторных условиях, где наиболее удобными объектами для изучения, как правило, являются грызуны (крысы, мыши).
Социальная иерархия в группах животных устанавливается в результате прямых контактов между особями, т.е. агонистических контактов, завершающихся победой одних (в будущем доминантных) и поражением других особей [7]. Наиболее простым методом является «Стандартный тест оппонентов» (Standard Opponent Test), в котором оценивается уровень агрессии и социальной доминантности крысы, на определенное время помещенной в нейтральную среду (клетка или другое новое пространство) с незнакомой особью своего вида. В подобных тестах, как правило, одна крыса выбирается для тестирования и определения степени доминантности, в то время как вторую особь (оппонента) выбирают из линии животных с заранее известно низким или высоким уровнем агрессивности. В тесте оценивают реакцию обнюхивания тела и гениталий, слежение, преследование, встряхивание хвостом, количество и локализация укусов [8].
Одной из модификаций стандартного теста оппонентов является тест, в котором самцы грызунов содержатся в одиночных камерах в течение определенного времени (около четырех недель), после чего их помещают в одну клетку с неизвестной особью. Предварительно изолированное животное, как правило, проявляет больше агрессии и характеризуется увеличением частоты конфликтов и атак в отношении неизвестной особи (Isolation-Induced Fighting). В другой модификации теста (Resident-Intruder Test) в домашнюю клетку крысы помещают незнакомую особь. Вторжение нового животного вызывает агрессию у самца. Если самец находится с самкой и/или ее пометом, то уровень агрессии будет выше. Однако, чтобы самка сама не проявляла агрессию в отношении к незнакомцу, ее отделяют от области конфликта двух самцов [8].
В тесте «Труба» (Tube-Test for Social Dominance) исследуют доминантное/подчиненное поведение мышей без допущения конфликта между ними. Двух особей одного пола помещают на двух разных концах прозрачной цилиндрической трубы, что позволяет им исследовать установку, двигаясь по направлению к центру. В точке встречи двух животных подчиненная мышь будет иметь склонность к движению назад (пятиться), в то время как доминантный субъект будет продолжать двигаться вперед. Мышь, которая первая покинет трубу, то есть будет вытолкнута другою, является подчиненной, а оставшаяся – доминантной [9].
Для определения иерархического статуса крыс исследователи часто используют «Систему открытой норы» (Visible Burrow System, VBS), состоящей из нескольких камер, соединенных коридорами, аналогично норам крыс в естественных условиях. При тестировании оценивают время, проведенное вне установки (на поверхности), потерю веса, степень ранения животных и количество конфликтов между самцами в диадах в процессе установления доминантности. При этом некоторые исследователи проводят определение уровней кортикостерона или кортизола в плазме, слюне или (реже) фекалиях [10].
Часто для исследования доминантности используют естественные физиологические подкрепляющие стимулы, такие как привлекательная пища или сладкая вода, на фоне пищевой или питьевой депривации. Пищу помещают в контейнер так, чтобы только одна особь за раз могла получить доступ к пище. Сессии записывают на видеокамеру и далее подсчитывают количество времени, которое каждая крыса провела у еды. Доминантной считается та особь, которая в среднем ест 70 % от общего времени эксперимента [11].
В работе Иванова с соавторами социальный статус крыс в триадах определяли также в условиях конкурирования за воду после 24-часовой питьевой депривации. По истечении срока депривации поилку с водой помещали прямо в кормовой короб домашней клетки и регистрировали латентное время первого подхода, число подходов к поилке и длительность питьевого поведения в течение 8 минут. При этом для каждого животного регистрировали число эпизодов, в которых оно отгоняло других особей от поилки и когда, наоборот, отгоняли его [7].
В работе П.Д. Шабанова и А.А. Лебедева способность крыс к конкуренции за подкрепление, которая является одним из проявлений иерархического статуса особи, исследовали по взаимодействию крыс из разных домашних групп, помещенных в одну экспериментальную камеру. К особи в клетку подсаживали 5 крыс из одного сообщества и далее регистрировали такие показатели, как подъемы на лестницу, стойки с упорами на лестницу и площадку с поилкой, а также акты межсубъектных взаимодействий [12].
Социальное окружение животного и его антагонистические взаимодействия с другими представителями группы в процессе установления иерархической организации и, в том числе, занятия доминантных позиций некоторыми особями и их подавляющее поведение, могут рассматриваться как стрессовые факторы [13, 14]. Доминантные особи, как правило, характеризуются повышенной агрессивностью, в то время как субординантные особи, помимо сниженного уровня агрессии по отношению к доминантным, демонстрируют снижение количества социальных контактов и уровня установления связей с другими членами группы [12].
В исследовании Иванова и др. между доминантами, субдоминантами и субординантами не было выявлено различий в горизонтальной и вертикальной двигательной активностях, хотя количество актов груминга и количество дефекаций и, как следствие, степень эмоциональности поведения и уровень тревожности были выше у субординантов [7]. Доминанты, в свою очередь, были склонны к более активному исследованию окружающей среды.
Однако существуют гормональные факторы, способные влиять на социальность животных. Так, нейропептид окситоцин в литературе интерпретируется как «просоциальный» нейропептид. У людей и макак резус, интраназальное введение окситоцина усиливает просоциальное поведение. У самцов макак резус интраназальное введение окситоцина с помощью аэрозоля облегчает социальное взаимодействие между особями, уменьшая поведенческие различия между доминантными и субординантными особями. Вследствие этого снижается линейность иерархической организации в группе. Интересно, что аргинин вазопрессин полностью воспроизводит эффекты окситоцина, особенно при прямом введение в переднюю цингулярную кору, которая относится к «социальной» системе мозга и отвечает за проявление эмпатии и установление социальных взаимоотношений между индивидами [15]. Однако эффект этих гормонов зависит от социального контекста (насколько знакомы индивидуумы и какова степень доверия между субъектами), пола, индивидуально-типологических особенностей личности, характера межсубъектных взаимоотношений, гормонального статуса [16, 17].
Повышение уровня тревожности у крыс ассоциируется со снижением гиппокамп-опосредованного обучения в заданиях, связанных с пространственным ориентированием животного в таких установках, как классический и радиальный водный лабиринт [18]. По данным Kozorovitskiy и Gould [19], в период формирования иерархии у доминантных самцов обнаруживается большее число нейронов в зубчатой извилине по сравнению с субординантными особями, а уровень кортикостерона, масса тимуса, надпочечников и вес тела не различаются у доминантных и субординантных особей как на базальном уровне (до стрессогенного воздействия), так и во время установления иерархии.
В других исследованиях было показано, что у самцов, занимающих субординационную позицию, уменьшается масса тела, увеличивается базальный уровень кортикостерона [10, 20] и снижается уровень тестостерона в крови [20] по сравнению с доминантными самцами и самцами контрольной группы, содержащихся в условиях одиночной камеры. Предполагают, что данный эффект является результатом снижения активности клеток Лейдига и их способности компенсировать усиленное действие глюкокортикоидов во время стрессорного воздействия, что, как следствие снижения активности 11-бета-гидроксистероид дегидрогеназы в стрессовых условиях, ведет к стресс-опосредованному уменьшению секреции тестостерона, а ингибирование всей репродуктивной оси происходит на уровне гипофиза [20]. Также было показано, что введение антагониста D2-дофаминовых рецепторов мышам и макакам, занимающим доминантную позицию в группе, приводит к снижению выраженности социальной доминантности, что говорит о роли дофамина в установлении и поддержании социальной иерархии животных [21].
В исследованиях Horii было показано, что после формирования социальной иерархии в группе мышей, у субординантных особей, проявляющих депрессивное и тревожное поведение, увеличивалась экспрессия кортикотропин-рилизинг гормона в гипоталамусе и экспрессия генов серотониновых рецепторов в гиппокампе [22].
Социальное подавление, обнаруженное в малых и больших группах особей, может вызывать депрессивные состояния [23], одной из причин которых является изменение активности нейронов и процессов нейрогенеза в гиппокампе на фоне хронического социального стресса и пролонгированного социального конфликта [11]. Кроме того, в ответ на хроническое стрессорное воздействие происходит активация гипоталамо-гипофизарно-адренокортикотропной оси и, как следствие, временное увеличение уровня циркулирующих глюкокортикоидов [24].
Заключение
Таким образом, уровень тревожности может предсказывать степень восприимчивости и устойчивости особи к социальному подавлению в момент, когда животное встречает другую особь из группы. В работе Hollis было показано, что крысы с высоким уровнем тревожности были склонны к принятию субординационной позиции в группе во время столкновения с особью с низким уровнем тревожности и борьбы за установления социального иерархического статуса на новой территории [25]. Следовательно, животные с более высоким уровнем тревожности являются более уязвимыми к социальным конфликтам в новой обстановке. Люди также демонстрируют снижение уверенности в соревнованиях социального характера в стрессовой обстановке [26, 27].
Исследования, проведенные на древесных землеройках, для которых характерно проявление агрессии в борьбе за территорию, показали, что у самцов субординантной позиции, подверженных повторяющимся атакам со стороны доминантных особей, развивались негативные поведенческие и физиологические реакции, включая снижение пролиферации клеток в зубчатой извилине гиппокампа [11, 22, 28]. Однако важно учитывать, что, помимо социального стресса, животные, занимающие субординантные позиции, также подвергаются стрессу от ограничений в пищевых ресурсах и ранений, полученных вследствие борьбы между особями в ходе эксперимента [17].
Среди нейрохимических изменений, происходящих в мозге животных в условиях социального подавления, можно выделить увеличение высвобождения дофамина в прилежащем ядре [29, 30]. В дополнение к краткосрочным эффектам социальное подавление индуцирует долгосрочные изменения в активности прилежащего ядра [31, 32] и вентральной тегментальной области, в которой наблюдается увеличение уровня экспрессии генов и увеличение уровня белка нейротрофического фактора мозга [33]. Увеличение уровня серотонина и продукта его метаболизма 5-гидроксииндол ацетиловой кислоты во многих структурах мозга крыс и мышей, занимающих субординантное положение, свидетельствует об активации серотонинергической системы во время установления их иерархического статуса [33–35]. У субординантных особей также выявлено увеличение экспрессии гена тирозингидроксилазы (фермента, лимитирующего синтез катехоламинов) в норадренергических структурах головного мозга, таких как голубое пятно [36], но не в дофаминергических, что приводит к увеличению синтеза норадреналина и подтверждает состояние стресса.
Социальный статус и социальный стресс также рассматриваются как факторы, способствующие инициации, усилению и рецидивированию наркозависимости [31, 37, 38]. Социальное подавление в группах крыс увеличивает количество эпизодов самовведения кокаина и усиливает мотивацию к поиску и получению наркотика у субординантных особей, в то время как для доминантов такого эффекта отмечено не было. Интересно, что при эпизодическом социальном подавлении у крыс, помещенных в клетку к чужим особям, самовведение кокаина увеличивается, в то время как у особей, продолжительное время занимающих субординационную позицию, потребление кокаина подавляется [39]. Следовательно, социальный стресс может рассматриваться как один из основополагающих факторов, способствующих увеличению уровня наркозависимости среди лиц, имеющих «низкий» социальный статус, или лиц, подверженных социальному подавлению [40].
Рассмотренные нами работы из области нейросоциоэтологии демонстрируют необходимость междисциплинарных подходов и методов исследований сложных социальных взаимоотношений в популяциях животных и в человеческих сообществах. Такой междисциплинарный подход позволит приблизиться к пониманию процессов и механизмов, лежащих в основе формирования и функционирования социумов, включая интеграцию популяционно-видового, поведенческого, когнитивного, нейрофизиологического, нейрохимического и молекулярно-генетического уровней. Результаты подобных исследований позволят разрабатывать эффективные методы поведенческой и фармакологической профилактики и коррекции нарушений социального поведения, которые наблюдаются при расстройствах аутистического спектра, шизофрении, маниакально-депрессивных расстройствах и др. Практическая значимость этих исследований состоит в возможности оптимизировать социальные взаимоотношения людей в повседневной жизни и профессиональной деятельности, включая командную работу и, как следствие, посредством снижения стрессорных факторов, улучшить психоэмоциональное состояние и здоровье индивидов.